Las concentraciones ambientales de microplásticos y nanoplásticos antropogénicos (MNP), partículas basadas en polímeros que varían de 500 µm de diámetro a 1 nm, han aumentado exponencialmente durante el último medio siglo 1 , 2 .
Fuente: nature medicine
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No está claro hasta qué punto los MNP causan daño o toxicidad humana, aunque estudios recientes asociaron la presencia de MNP en ateromas carotídeos con un aumento de la inflamación y el riesgo de futuros eventos cardiovasculares adversos 3 , 4 . En estudios controlados de cultivo celular y exposición animal, los MNP exacerban la enfermedad o impulsan resultados tóxicos, pero en concentraciones con una relevancia poco clara para las exposiciones humanas y las cargas corporales 5 , 6 . El mantra del campo de la toxicología – “la dosis hace el veneno” (Paracelso) – hace que tales descubrimientos sean fácilmente anticipados; lo que no se entiende claramente es la distribución tisular y la dosis interna de MNP en humanos, lo que confunde nuestra capacidad para interpretar los resultados del estudio de exposición controlada.
Hasta ahora, los métodos de espectroscopia microscópica visual han identificado partículas en órganos, como los pulmones, el intestino 7 y la placenta 8 . Estos métodos a menudo se limitan a partículas más grandes (>5 µm); por lo tanto, los nanoplásticos más pequeños se excluyen involuntariamente. Como un nuevo enfoque, la cromatografía de gases de pirólisis-espectrometría de masas (Py-GC/MS) se ha aplicado a la sangre 9 , placentas 10 y recientemente a los vasos sanguíneos principales 3 , 4 de una manera que parece más acumulativa, cuantitativa y menos sesgada cuando se combina con métodos ortogonales. Los datos de Py-GC/MS entre laboratorios han sido comparables, lo que brinda confianza en este método para el análisis de tejidos humanos 3 , 9 , 10 . Aquí aplicamos Py-GC/MS junto con métodos de visualización para evaluar la distribución relativa de MNP en los principales sistemas de órganos de hígados, riñones y cerebros humanos fallecidos.
Resultados y discusión
Obtuvimos muestras de hígado humano post mortem desidentificadas (parénquima central derecho), riñón (fragmento en cuña que contiene corteza y médula) y cerebro (corteza frontal), retrospectivamente de especímenes de autopsia de 2016 y 2024 (Tabla complementaria 1 ), en cooperación con y con la aprobación de la Oficina del Investigador Médico (OMI) de la Universidad de Nuevo México (UNM) en Albuquerque, Nuevo México (NM), bajo la guía de un patólogo forense capacitado (DFG) que seleccionó regiones consistentes de todos los órganos. Las mediciones de Py-GC/MS de las concentraciones de MNP en especímenes de hígado y riñón de fallecidos fueron similares, con un valor medio de plásticos totales de 433 y 404 µg g −1 , respectivamente, de 2024 muestras (Fig. 1a y Tabla complementaria 1 ). Estos valores fueron superiores a los datos publicados previamente para placentas humanas (mediana = 63,4 µg g −1 ) 10 y testículos (mediana = 299 µg g −1 ) 11 . Las muestras de cerebro, todas derivadas de la corteza frontal, exhibieron concentraciones sustancialmente más altas de MNP que el hígado o el riñón (análisis de varianza de dos vías (ANOVA), P < 0,0001), pero comparables a los datos de Py-GC/MS publicados recientemente de placas carotídeas 4 , con una mediana de 3345 µg g −1 (25–75%: 1267–5213 µg g −1 ) en 2016 muestras y 4917 µg g −1 (25–75%: 4026–5608 µg g −1 ) en 2024 muestras (Fig. 1a y Tabla complementaria 1 ).
a , Concentraciones de microplásticos en muestras de hígado, riñón y cerebro de humanos fallecidos (
n = 20–28 participantes separados para cada punto temporal; Tabla complementaria 1 ) del OMI de la UNM. Los datos se muestran en una escala de logaritmo de 10 , con la barra representando el valor medio del grupo y el intervalo de confianza del 95%. Los símbolos de color naranja en las muestras de cerebro de 2016 se analizaron de forma independiente en la Universidad Estatal de Oklahoma. Los valores P de las pruebas de Mann-Whitney (bilaterales) indican diferencias significativas en muestras del mismo órgano entre 2016 y 2024 (con tratamientos estadísticos más completos en Métodos complementarios : análisis estadístico). Las concentraciones de MNP en el cerebro fueron significativamente más altas que en el hígado y el riñón, analizadas por ANOVA de dos vías (
P < 0,0001). b, La distribución general de 12 polímeros diferentes sugiere una mayor acumulación de PE en el cerebro en relación con el hígado o el riñón (promedio mostrado por grupo; consulte la Figura
1 de Datos ampliados para datos individuales). c, Las concentraciones de PE (que estaba en la mayor abundancia y tenía consistentemente los espectros de confianza más altos) en todos los órganos siguieron tendencias similares en comparación con los plásticos totales (también representados como valor mediano del grupo e intervalo de confianza del 95%; prueba de Mann-Whitney bilateral). d, Se obtuvieron muestras cerebrales adicionales de especímenes recolectados entre 1997 y 2013 del Duke Kathleen Price Bryan Brain Bank en Carolina del Norte ( n = 13, diamantes azules; NC), el Harvard Brain Tissue Resource Center en Massachusetts ( n = 9, diamantes verdes; MA) y el National Institute of Child Health and Human Development Brain and Tissue Bank en la Universidad de Maryland ( n = 5, diamantes naranjas; MD) muestran concentraciones más bajas de microplásticos. Las muestras cerebrales de difuntos con demencia diagnosticada ( n = 12, círculos morados) de la UNM exhiben concentraciones de MNP mucho mayores que los tejidos cerebrales de participantes sin demencia de Nuevo México (diamantes rojos de contorno fino; NM). La tendencia general de regresión lineal fue significativamente distinta de cero ( P < 0,0001) con un R 2 = 0,3982; los puntos de resumen para los cerebros normales de OMI de la UNM de 2016 y 2024 reflejan la media ± DE N66, nailon 66; ABS, acrilonitrilo butadieno estireno; PET, tereftalato de polietileno; N6, nailon-6; PMMA, poli(metacrilato de metilo); PU, poliuretano; PC, policarbonato; PS, poliestireno.
Las muestras de hígado y cerebro de 2024 tuvieron concentraciones significativamente más altas de MNP que las muestras de 2016 en ambas comparaciones múltiples post hoc del ANOVA de dos vías (Tablas suplementarias 4 a 7 y Figura suplementaria 6 ), en consonancia con los resultados de un análisis de regresión múltiple de las concentraciones cerebrales considerando la influencia potencial de otras variables demográficas (Tablas suplementarias 8 a 10 ). Cinco muestras de cerebro de 2016 (resaltadas en naranja en la Figura 1a ) fueron analizadas de forma independiente por colegas de la Universidad Estatal de Oklahoma utilizando Py-GC/MS, y esos valores fueron consistentes con nuestros hallazgos ( P = 0,49 para una prueba t de Student que compara los datos de UNM y OSU). La proporción de polietileno (PE) en el cerebro (75% en promedio) fue mayor en relación con otros polímeros y en comparación con el PE en el hígado y el riñón ( P < 0,0001; Figura 1b y Datos ampliados Figura 1 ). Las concentraciones de PE, polipropileno (PP), cloruro de polivinilo (PVC) y caucho de estireno-butadieno (SBR) aumentaron específicamente de 2016 a 2024 en muestras de hígado y cerebro (Fig. 1c y Fig. 2 de Datos ampliados ). El predominio de PE se confirmó con el análisis espectroscópico infrarrojo de transformada de Fourier de reflectancia total atenuada de cinco muestras de cerebro, aunque otros polímeros no fueron tan consistentes en prevalencia, posiblemente debido a diferencias en la prevalencia en las distribuciones de tamaño y al muestreo limitado (Tablas complementarias 9 a 13 y Figs. complementarias 17 a 25 ).
Para ampliar estos hallazgos, obtuvimos tejido cerebral de períodos de tiempo anteriores (1997-2013) con una edad media de muerte comparable a las cohortes de NM (52,8 ± 34,3 años) de ubicaciones en el este de los Estados Unidos, junto con muestras de un repositorio de casos de demencia en la UNM. El análisis Py-GC/MS reveló concentraciones generales de MNP más bajas en las muestras de la costa este (mediana = 1254 µg g −1 ; Tabla complementaria 1 y Fig. 1d ). Si bien no se pueden descartar diferencias geográficas, aplicamos una regresión lineal simple que incluía todos los datos de bioespecímenes cerebrales normales, que reveló tendencias significativamente crecientes para plásticos totales, PE, PP, PVC y SBR (Datos extendidos Fig. 2 ). Para extender los hallazgos a una condición neurológica específica, se realizó Py-GC/MS en 12 casos de demencia recolectados en el OMI de NM. Estos casos incluyeron enfermedad de Alzheimer ( n = 6), demencia vascular ( n = 3) y otras muestras de demencia ( n = 3) de 2019 a 2024. El análisis Py-GC/MS reveló concentraciones totales de plásticos en muestras de demencia (mediana = 26.076 µg g −1 ; Fig. 1d y Tabla complementaria 1 ) que fueron más altas que en cualquier cohorte de corteza frontal normal ( P < 0,0001 por prueba t bilateral ). La atrofia del tejido cerebral, la integridad deteriorada de la barrera hematoencefálica y los mecanismos de depuración deficientes son características de la demencia y se anticiparía que aumentaran las concentraciones de MNP; por lo tanto, no se asume causalidad a partir de estos hallazgos.
Utilizando microscopía electrónica de barrido (SEM) y microscopía de onda de polarización, se identificaron inclusiones refractarias en todos los órganos histológicamente (Fig. 2 , Fig. 3 de Datos ampliados y Figs. suplementarias 7 – 16 ). Dentro del hígado, estas inclusiones estaban ampliamente dispersas pero también notablemente agregadas dentro de regiones acelulares consistentes con la frecuencia y morfología esperadas de las gotitas de lípidos, con partículas en forma de varilla en el rango de tamaño de 1–5 µm (Fig. 3a de Datos ampliados ). En el riñón, se observó una presencia elevada de inclusiones refráctiles de tamaños similares en los glomérulos y a lo largo de los túbulos (Fig. 3a–d de Datos ampliados ). Con base en concentraciones elevadas de polímeros identificados por Py-GC/MS en estos tejidos, sospechamos que gran parte de los MNP pueden estar presentes en el rango de nanoescala, demasiado pequeños para la visualización por microscopía óptica. Por lo tanto, se realizó una microscopía electrónica de transmisión (MET) en los pellets insolubles en KOH dispersos obtenidos del hígado y el riñón (Fig. 3e,f de Datos ampliados y Fig. 9 complementaria ). Si bien este método de visualización no puede proporcionar una confirmación espectroscópica de la composición del polímero, observamos formas y tamaños comunes en las muestras y los tipos de tejido. Las partículas aisladas de los pellets y bien dispersas parecían fragmentos y tenían típicamente menos de 0,4 µm de longitud, en consonancia con los hallazgos recientes de nanoplásticos en mejillones de cultivo 12 . La SEM con espectroscopia de energía dispersiva confirmó que las partículas observadas en hígados, riñones y cerebros estaban compuestas principalmente de carbono (Figs. 4 a 7 de Datos ampliados ). Con base en la morfología más grande de las partículas observadas in situ en comparación con las aisladas y dispersas de los pellets de tejido digerido, postulamos que la agregación de nanoplásticos puede ocurrir en el hígado y el riñón.
a , b , Se utilizaron microscopía de onda de polarización ( a , las flechas negras indican inclusiones refractarias; el recuadro es una ampliación digital para mayor claridad) y SEM ( b , los campos visuales tienen 15,4 y 20,1 µm de ancho) para escanear secciones de cerebro de muestras humanas fallecidas. c , No se observaron inclusiones grandes (>1 µm); se destacan ejemplos adicionales de ondas de polarización (las flechas blancas resaltan inclusiones refractarias submicrónicas). Las limitaciones de resolución de estas tecnologías impulsaron el uso de TEM para examinar los extractos de los pellets utilizados para Py-GC/MS. d , Las imágenes de TEM de ejemplo resolvieron innumerables partículas sólidas similares a fragmentos o escamas después de la dispersión, con dimensiones en gran parte <200 nm de largo y <40 nm de ancho. e , f , La microscopía de onda de polarización revela inclusiones sustancialmente más refráctiles en casos de demencia, especialmente en regiones con acumulación asociada de células inmunes (e) y a lo largo de las paredes vasculares (f). Se recopilaron todas las imágenes de un pequeño subconjunto de participantes (n = 10 para cerebros normales;
n = 3 para casos de demencia) para proporcionar evidencia visual que respalde la química analítica.
En los tejidos cerebrales, no se observaron inclusiones refráctiles más grandes (1–5 µm), pero se notaron partículas más pequeñas (<1 µm) en el parénquima cerebral (Fig. 2a –c y Figs. suplementarias 10–15 ) . Dadas las limitaciones de resolución de la microscopía óptica, examinamos pellets cerebrales resuspendidos por TEM, que reveló principalmente fragmentos o escamas de 100–200 nm de largo (Fig. 2d y Figs. suplementarias 9 y 16 ). In situ, confirmamos que las partículas encontradas en el cerebro estaban basadas en carbono por SEM con espectrometría de rayos X de energía dispersiva (EDS; Figs. de datos extendidos 6 y 7 ). En muestras de demencia, muchas inclusiones refráctiles fueron prominentes en regiones con células inflamatorias y a lo largo de la pared vascular (Fig. 2e,f ). Las vías de absorción y distribución de MNP son poco conocidas y se desconoce el mecanismo por el cual los nanoplásticos son transportados y absorbidos al cerebro. Los hallazgos de Daphnia magna sugieren que la endocitosis dependiente de clatrina y la macropinocitosis pueden ser la base de la translocación de nanoplásticos dentro del intestino 13 ; postulamos que puede ocurrir una absorción similar en la ingestión humana de lípidos que también facilitaría la transferencia selectiva al cerebro. Si bien no se eliminó la sangre de los órganos del difunto durante la autopsia, es poco probable que los nanoplásticos en el cerebro estén contenidos selectivamente en el compartimento vascular, ya que los riñones y los hígados también tendrían volúmenes de sangre comparables.
Si bien sospechábamos que los MNP podrían acumularse en el cuerpo a lo largo de la vida, la falta de correlación entre los plásticos totales y la edad del difunto ( P = 0,87 para los datos del cerebro) no respalda esto (Fig. 1 suplementaria ). Sin embargo, la concentración de masa total de plásticos en los cerebros analizados en este estudio aumentó aproximadamente un 50% en los últimos 8 años. Por lo tanto, postulamos que las concentraciones ambientales exponencialmente crecientes de MNP 2 , 14 pueden aumentar análogamente las concentraciones máximas internas. Aunque hay pocos estudios en los que basarse todavía realizados en mamíferos, en el pez cebra expuesto a concentraciones constantes, la absorción de nanoplásticos aumentó a una meseta estable y se eliminó después de la exposición 15 ; sin embargo, las concentraciones internas máximas aumentaron proporcionalmente con concentraciones de exposición a nanoplásticos más altas. Aunque las tasas de depuración y las vías de eliminación de las MNP del cerebro siguen sin caracterizarse, es posible que se produzca un equilibrio (aunque variable entre personas) entre la exposición, la absorción y la depuración, y que las concentraciones de exposición ambiental determinen en última instancia la carga corporal interna.
Aunque los datos actuales se derivan de múltiples bancos de tejidos y dos sitios analíticos que replican resultados clave, los nuevos métodos analíticos Py-GC/MS aplicados aquí aún deben ser ampliamente adoptados y refinados para pruebas estandarizadas para muestras clínicas. Ambos laboratorios analíticos (UNM y OSU) observaron un coeficiente de variación dentro de la muestra de ~25%, que no altera las conclusiones con respecto a las tendencias temporales o la acumulación en cerebros en relación con otros tejidos, dada la magnitud de esos efectos. Numerosos pasos de control de calidad aseguran que los contaminantes externos no afecten los resultados, incluida la evaluación Py-GC/MS de KOH y muestras de control de almacenamiento de formalina ‘en blanco’ y mediciones de la composición de polímeros de todos los tubos de plástico y puntas de pipeta que son esenciales en el proceso de digestión y medición (Figs. Suplementarias 2 – 4 ). Las recolecciones de muestras de fallecidos durante los últimos 30 años no se centraron en minimizar la contaminación plástica externa. Sin embargo, dada la naturaleza uniforme del manejo y procesamiento de todas las muestras de órganos en entornos clínicos y forenses objetivamente limpios, la acumulación significativa de MNP en el cerebro no puede descartarse como un artefacto de contaminación. Además, las muestras de 2016 se almacenaron durante 84 a 96 meses en comparación con solo 2 a 4 meses para las muestras de 2024, que exhibieron mayores concentraciones de polímero. Por lo tanto, la contaminación de los recipientes de almacenamiento de plástico no debería influir en las conclusiones. En el caso del cerebro, en particular, se debe evaluar cuidadosamente una mayor atención a las características anatómicas, como la materia blanca frente a la materia gris, la vascularización y el contenido de glía, en futuros estudios para reducir la variación. Finalmente, al obtener solo una única muestra de cada órgano para cada participante, la heterogeneidad de la distribución dentro de los tejidos sigue sin caracterizarse.
Nuestras estimaciones de la concentración de masa del polímero podrían verse afectadas por varios factores que pueden llevar a una sobreestimación o subestimación. La digestión con KOH eliminó ampliamente el material biológico de los pellets a través de la saponificación de los triglicéridos y la desnaturalización de las proteínas (Fig. Suplementaria 5 ). Sin embargo, los pellets finales todavía contenían biomatriz residual desconocida, lo que podría presentar desafíos para la interferencia espectral de masas. El KOH redujo la masa del hígado y el riñón en un 99,4%, mientras que las muestras de cerebro se redujeron en un 91,8%, es decir, la masa media resultante del pellet derivada de 500 mg de material de partida fue de aproximadamente 3 mg y 41 mg, respectivamente. Esta discrepancia es proporcional a, y consistente con, la masa del polímero medida. Sin embargo, es probable que queden moléculas orgánicas desconocidas e influyan en los espectros Py-GC/MS resultantes. Los lípidos se han señalado como una fuente potencial de interferencia en el análisis Py-GC/MS de PE 16 . Nuestro método de digestión con KOH y separación física de sólidos fue diseñado para reducir esta preocupación, en lugar de aumentarla con una extracción líquido-líquido en solventes orgánicos que impulsaría selectivamente la partición de lípidos. Además, los espectros sugieren una reducción de cadenas de carbono más largas en el cromatograma de pirólisis, que potencialmente se debe a la degradación oxidativa avanzada de las MNP y la formación excesiva de carbonilo que puede conducir a una subestimación de la concentración, ya que nuestros estándares se crean con polímeros prístinos 17 , 18 . Finalmente, dado el pequeño tamaño observado de partículas a nanoescala aisladas de las muestras humanas (típicamente <200 nm de longitud), es probable que la ultracentrifugación haya recolectado nanoplásticos de manera incompleta en las muestras analíticas, lo que también contribuye a una posible subestimación. La forma y el tamaño de las nanopartículas observadas en el material aislado de las muestras humanas ponen a prueba los límites de la instrumentación analítica moderna, pero pueden reflejar un producto de la etapa final de la degradación del plástico que es especialmente adecuado para la absorción y acumulación humana.
Conclusiones
Los datos actuales sugieren una tendencia al aumento de las concentraciones de MNP en el cerebro y el hígado. La mayoría de los MNP encontrados en los tejidos consisten en PE y parecen ser fragmentos o escamas nanoplásticas. Las concentraciones de MNP en muestras de cerebro de difuntos normales fueron de 7 a 30 veces mayores que las concentraciones observadas en hígados o riñones, y las muestras de cerebro de casos de demencia mostraron una presencia de MNP incluso mayor. Estos datos son asociativos y no establecen un papel causal para que dichas partículas afecten a la salud. Para ello, se necesitan refinamientos en las técnicas analíticas, diseños de estudio más complejos y cohortes mucho más grandes. Dada la presencia ambiental exponencialmente creciente de MNP 19 , 20 , 21 , estos datos obligan a un esfuerzo mucho mayor para comprender si los MNP tienen un papel en los trastornos neurológicos u otros efectos sobre la salud humana.
Métodos
Muestras de tejido humano
El mismo protocolo de recolección de tejido en el OMI de la UNM se utilizó para 2016 y 2024. Se recogieron rutinariamente pequeños trozos de órganos representativos (3–5 cm3) en la autopsia y se almacenaron en formalina al 10%. Además, se incluyeron muestras de fallecidos de una cohorte con demencia confirmada ( n = 12), también recolectadas en el OMI de la UNM bajo procedimientos idénticos. Se dispuso de datos demográficos limitados (edad, sexo, raza/etnia, causa de muerte y fecha de muerte) debido a las condiciones de aprobación de la muestra; la edad de muerte, la raza/etnia y el sexo fueron relativamente consistentes en todas las cohortes (Tabla complementaria 1 ). Se obtuvieron muestras cerebrales adicionales ( n = 28) de repositorios en la costa este de los Estados Unidos para proporcionar un rango más amplio para el año de muerte (remontándose a 1997). Todos los estudios fueron aprobados por las respectivas Juntas de Revisión Institucional.
Detección de sólidos poliméricos mediante Py-GC/MS
La Py-GC/MS es un método informativo y confiable para determinar las concentraciones de plástico en muestras de tejido líquido y sólido, con amplia garantía de precisión, calidad y rigor 3 , 4 , 9 , 10 . Brevemente, las partículas sólidas se aíslan de muestras de tejido digeridas químicamente y luego se queman para revelar espectros de masas característicos para polímeros seleccionados (ver detalles completos en Métodos complementarios : cromatografía de gases de pirólisis-espectrometría de masas (PY-GC/MS)). Por lo tanto, el resultado de Py-GC/MS se deriva de partículas de polímero sólido enriquecidas y no de componentes solubles del tejido digerido. Las muestras (~500 mg) se digirieron con hidróxido de potasio al 10% durante al menos 3 días a 40 °C. Luego, las muestras se ultracentrifugaron a 100 000 g durante 4 h para generar un pellet enriquecido en materiales sólidos resistentes a dicha digestión, que incluían sólidos a base de polímeros 10 . Una porción de 1–2 mg del pellet resultante se analizó luego mediante Py-GC/MS de disparo único y se comparó con un estándar de microplásticos-CaCO 3 que contenía los siguientes 12 polímeros específicos: PE, PVC, nailon 66, SBR, acrilonitrilo butadieno estireno, tereftalato de polietileno, nailon-6, poli(metilmetacrilato), poliuretano, policarbonato, PP y poliestireno. Los ajustes operativos de Py-GCMS y los objetivos de pirolizado de polímero se describen en las Tablas complementarias 2 y 3 , con ejemplos de espectros de muestras, estándares y espacios en blanco que se muestran en las Figuras complementarias 2 a 4. Los espectros de polímero se identificaron a través del software F-Search MPs v2.1 (Frontier Labs). Los datos resultantes se normalizaron al peso de la muestra original para generar una concentración de masa (µg g −1 ).
Análisis de datos
Los detalles de los análisis estadísticos (pasos de normalización, ANOVA de dos vías y regresión múltiple) se proporcionan en Métodos suplementarios : Análisis estadístico.
Resumen del informe
Hay más información disponible sobre el diseño de la investigación en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.
Disponibilidad de datos
Se proporcionan métodos y resultados más detallados en la Información complementaria en línea . Los resultados analíticos y demográficos completos se proporcionan en Dryad ( https://doi.org/10.5061/dryad.b8gtht7p8 ).
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